JR播但線竹田駅の西、円山川左岸、標高約354mの古城山頂にある。この地は兵庫県のほぼ中央、但馬地方の南端にあり、但馬・丹波・播磨の三国の境に近く、播但道・山陰道が交差しており、交通の要衝となっている。竹田城の築城については、確かな記録は遺されていないが、但馬などの守護職にあった山名持豊＊1（後に宗全と号す）が嘉吉の乱＊2（1441（嘉吉元）年）において同地から赤松氏を排除したものの、その後も播磨を中心に再起を図る赤松氏との確執が続いたため、その戦いの拠点として配下の太田垣氏に造らせたと言われている。
　太田垣氏は守護代として7代にわたり城主を務めたが、1569（永禄12）年ころから、木下藤吉郎（後の豊臣秀吉）の攻勢を受け、1580（天正8）年に退城した。その後、1582（天正10）年に桑山重晴、1585（天正13）年に赤松広秀（斎村政広）が入城し、赤松広秀は石垣などを築造し城郭を整えた。しかし、赤松広秀は1600（慶長5）年の関ヶ原の戦いでは西軍に属したが、敗戦後、東軍に転じて鳥取城攻めに参加し、功を焦り城下を焼き払ったとしてその責めを問われ自刃させられた。これにより竹田城は廃城となった。同地は生野奉行（後に代官）の管理下に入り、江戸時代は宿場町として栄えた。
　現在も天守台を中心に3方向に曲輪が伸び、南北400ｍ、東西100ｍの規模を誇る。天守台や曲輪などの跡には野面積み＊3の石垣がほぼ当時のまま完存しており、安土桃山時代における山城の城郭の縄張りがよくわかる遺構である。
　城跡へのアクセスは、JR播但線竹田駅から観覧料料金所（入口）まで徒歩の場合は駅裏登山道で0.9km、表米神社登山道で1.2km、南登山道で2.1kmである。なお、竹田駅と、休憩施設や大きな駐車場がある「山城の郷」から、竹田城跡バス停まで循環バスの「天空バス」が出ており、竹田城跡バス停から城郭の北東端にある観覧料料金所（入口）までは1kmほどの道のりである。観覧ルートは料金所から大手門、三の丸、二の丸、本丸（天守台）、南二の丸、南千畳と巡り、城郭の南東端が出口となる一方通行である。城跡の観覧は有料。