JR足利駅の北西500mにある。創建については、平安初期の小野篁説や、鎌倉時代初期の足利義兼説がある。歴史が明らかになるのは室町中期以降で、1439（永享11）年に関東管領上杉憲実が鎌倉の禅宗五山のうち円覚寺の僧快元を初代庠主（しょうしゅ）＊として学校を整備し、学則を定め学生を養成した。憲実以後もその子憲忠などが学校の基礎を固めた。1549（天文18）年には、フランシスコ・ザビエルにより「日本国中最も大にして最も有名な坂東の大学」と世界に紹介された。のちに北条、徳川氏の保護を受けたが、1872（明治5）年に「坂東の大学」の役割を終え、幕をおろした。
　入口には1840（天保11）年に掲げられた額のある入徳門がある。ここが日本最古の学校といわれる足利学校跡である。しばらく歩くと、足利学校のシンボルの1668（寛文8）年に創建された学校門がある。正面には日本現存最古の大成殿が見える。大成殿の中央には孔子坐像、右には小野篁像が安置されている。
　学校門をくぐって左手に、遺蹟図書館がある。足利学校が廃校になって以降、1903（明治36）年に遺蹟図書館が開設され、国宝4種77冊、重要文化財8種98冊を含む約17,000冊に及ぶ重要な書籍を所蔵し、現在に至るまで継承されている。
　1982（昭和57）年より、史跡の東部分が整備され、1990（平成2）年には茅葺きや板葺きの方丈・庫裏など建物7棟と北庭園・南庭園、周囲の土塁堀などが江戸時代中期の姿に復原された。