地下鉄今出川駅から徒歩8分、広大な相国寺の境内にある。相国寺は1392（明徳3）年に室町幕府第3代将軍・足利義満が創建した臨済宗相国寺派の大本山。京都五山の中心的存在として宗教界だけでなく、政治・文化面でも多くの高僧が活躍した。承天閣美術館はその相国寺や、境外塔頭の鹿苑寺（金閣寺）・慈照寺（銀閣寺）などが所蔵する文化財を保管、展示、研究するため、1984（昭和59）年に開館した。2004（平成16）年には閉館した萬野美術館（大阪市）から国宝・重要文化財を含む約200点の美術品が寄贈され、2007（平成19）年には増改築を行ってリニューアルオープン。展示室の面積は従来の倍以上となった。
　現在は国宝5点、重要文化財145点を含む多数の文化財を収蔵。伊藤若冲＊筆の水墨画「鹿苑寺大書院障壁画」（重要文化財）の一部は常設展示され、大きなみどころとなっている。